В 1938 году в связи с угрозой германской агрессии советское правительство предложило финляндскому руководству заключить договор о взаимопомощи, а также предоставить в аренду полуостров Ханко и несколько островов в восточной части Финского залива в обмен на вдвое большую по площади советскую территорию в Карелии.

9 ноября 1939 года финляндская сторона прервала проходившие по этому вопросу переговоры. Советский Союз денонсировал договор о ненападении от 1932 года, и 30 ноября советские войска перешли границу на всём её протяжении. В период подготовки и ведения боевых действий пограничные полки, оперативные и разведывательные группы Мурманского, Карельского и Ленинградского пограничных округов привлекались к ведению разведки, ликвидации финляндских погранполицейских кордонов, обеспечивали фланги наступающих войск, осуществляли охрану тыла действующей Красной армии и пресекали проникновение диверсантов на советскую территорию. Ряд подразделений осуществлял пропуск через государственную границу необходимых грузов, выполнял специальные задачи.

Вместо планируемых двух недель Зимняя война продолжалась 105 суток: оборонительную линию Маннергейма прорвать с ходу не удалось. Но когда это произошло, правительство Финляндии начало переговоры, завершившиеся 12 марта 1940 года подписанием Московского мирного договора, согласно которому к СССР отходили Карельский перешеек и некоторые другие территории, обладание которыми позволило укрепить безопасность Ленинграда, Мурманска и важных стратегических коммуникаций.

17 марта 1940 года, согласно приказу НКВД, советские погранвойска приняли под охрану новые участки Государственной границы СССР. Победа в Зимней войне досталась дорогой ценой. Потери только погранвойск составили 1341 человек убитыми, 320 — пропавшими без вести и 2500 — ранеными и обмороженными. За мужество и героизм, проявленные в ходе противостояния с Финляндией 1939—1940 годов, 1883 пограничника были удостоены боевых орденов и медалей, а 13 стали Героями Советского Союза.